1973년 요코하마에서 태어났다. 게이오 대학교 상학부를 졸업한 후 소설가이자 극작가, 연출가를 겸하는 예술가의 길을 걷고 있다. 2007년 출간한 첫 소설집 《우리에게 허락 된 특별한 시간의 끝》이 “‘의지의 행위로서의 낙관주의’를 문학의 범주에서 실감시켰다”는 극찬을 받으며 제2회 오에 겐자부로상을 수상하였고, 이후 각 문예지를 통해 단편소설들을 발표하고 있다. 2013년에는 첫 연극이론서「소행遡行: 변형해가는 연극론」을 출간했다.

1997년에 ‘셀피쉬selfish’를 어린아이가 발음한 듯한 이름의 ‘첼피츄 chelfitsch’를 창단했다. 2004년 연극 「삼월의 5일간」을 발표, 일본 최고 권위의 희곡상인 기시다 구니오상을 수상했으며, 2012년부터 동 희곡상의 심사위원을 맡고 있다. 그 외에도 2005년 요코하마 문화상·문화예술장려상을, 2007년에는 가나가와 문화/스포츠상의 문화/미래상을 수상하였고, 2006년에는 독일 뮐하임 극작가 페스티벌에 일본극작가 대표로 참가했다. 그의 연극은 혁신적이고 새로운 문법으로 일본 연극계에 신선한 충격을 안겼을 뿐만 아니라, 성공적으로 유럽 무대에 진출해 ‘현대의 베케트’라는 극찬을 받았다. 언제 끝 날지 알 수 없는 구시렁거리는 듯한 말투와 힘 빠진 신체가 만들어내는 독특한 리듬은 오늘날 도쿄 젊은이들의 상징으로 받아들여지며, 오카다 연극의 중요한 특징으로 평가받고 있다. 이러한 그만의 극작술은 후배 극작가들에게 막대한 영향을 미쳤으며 경계를 넘어 무용계와 시각예술, 문학 분야에서도 뜨거운 주목을 받고 있다.

그의 연극은 일본뿐 아니라 독일, 벨기에, 한국 등 세계 각국에서 제작되어 끊임없이 초연 및 재공연되고 있다. 지금까지 국내에 소개된 오카다 도시키 작/연출 작품으로는 「삼월의 5일간」, 「핫 페퍼, 에어컨, 그리고 고별사」, 「현위치」, 「지면과 바닥」, 「God Bless Baseball」 등이 있으며, 이중 「God Bless Baseball」은 오카다 도시키의 첫 한일 공동제작 프로젝트로, 2015년 광주 아시아 예술극장 개막 페스티벌에서 초연되었다. 또, 잡지 《미술수첩美術手帖》에 게재된 「여배우의 혼」(2012년)과 미발표 소설 「여배우의 혼 속편」을 한 작품으로 묶은 「오카다 도시키 단편소설전: 여배우 의 혼, 여배우의 혼 속편」이 한국 연출가와 한국 배우에 의해 2016년 1월에 ‘연극실험 실 혜화동1번지’에서 공연되었다.