1949년 뮌헨에서 태어나 도쿄, 마닐라, 워싱턴 D.C.에서 자랐다. 아이오와주립대학에서 영문학을 전공했고, 아이오와 작가 워크숍에서 멘토인 레이먼드 카버를 만났다. 스무 살이던 1969년 첫 시집 『물개 사이에 선 남자The Man Among the Seals』를 출간하며 데뷔했다. 1983년 첫 소설 『천사Angel』를 발표해 평단의 찬사를 받은 존슨은 1992년 소설집 『예수의 아들Jesus’ Son』을 출간하며 베스트셀러 작가로 발돋움했다.

이 소설은 2006년 [뉴욕 타임스]가 ‘지난 25년간 최고의 책’ 중 하나로 선정했고, 동명의 영화로 만들어지기도 했다. 1986년 유망한 작가에게 주어지는 와이팅상을 수상했고, 구겐하임 기금의 수혜자로 선정되었다. 2007년 베트남전쟁을 소재로 한 소설 『연기의 나무Tree of Smoke』로 전미도서상을 수상했고, 퓰리처상 최종 후보에 올랐다.

『기차의 꿈』은 존슨이 2002년 [파리 리뷰]에 처음 발표한 소설로, 같은 해 아가 칸 상을, 이듬해 오헨리상을 받았다. 2011년 정식으로 출간되어 [뉴욕 타임스] ‘주목할 만한 책’으로 선정되었고, 2012년 퓰리처상 최종 후보에 올랐다(그해 퓰리처상은 수상작을 선정하지 않았다). 2019년 리터러리 허브 선정 ‘지난 10년간 최고의 소설 Top 20’에 이름을 올렸다. 소설, 시, 희곡 등 다양한 분야에서 꾸준히 작품 활동을 하던 데니스 존슨은 2017년 5월 간암으로 세상을 떠났다.