1924년 9월 30일 뉴올리언스에서 트루먼 스트렉퍼스 퍼슨스라는 이름으로 태어났다. 네 살 되던 무렵, 부모의 이혼으로 앨라배마 주 먼로빌의 어머니 친척집에 맡겨졌다. 비록 부모에게는 버림받았으나 다정한 친척들과 소꿉친구 하퍼 리(『앵무새 죽이기』의 작가)와 함께한 이 시절이 그에게는 일생을 통틀어 가장 행복한 나날이었다.

어머니가 재혼하면서 쿠바인 사업가인 새아버지의 성을 따라 ‘트루먼 카포티’라는 이름을 가지게 된 그는 열일곱 살에 학교를 중퇴, 「뉴요커」의 사환을 시작했으나 계관시인 로버트 프로스트의 심기를 거슬려 해고당한다. 그때 그는 단편소설을 써서 <밀리엄>으로 오 헨리상을 획득하였다. 그 외에도 초기 단편들은 여러 잡지에 게재됐고, 오 헨리 단편상을 세 번이나 수상하면서 문학계에 알려졌다.

첫 번째 소설 『다른 목소리, 다른 방』은 동성애를 다루는 독창적인 방식으로 인해 큰 반향을 일으켰다. 또한 『풀의 하프』에서는 색다른 집단을 환상적 세계로 묘사하였다. 카포티는 이 시기에 유망한 젊은 작가로, 또 날카롭고 재치 있는 언변으로 사교계 파티를 누비는 명사로서 이름이 높았다. 이후 유럽으로 건너간 그는 말론 브란도의 전기를 비롯하여 연극과 영화, 뮤지컬 등 다양한 작품을 썼다.

미국으로 돌아와 집필한 작품 「티파니에서 아침을」은 오드리 헵번 주연의 동명 영화로 만들어져 인기가 높았고, 1966년 캔자스 주 홀컴에서 있었던 일가족 살인사건을 재구성한 『인 콜드 블러드』로 어마어마한 상업적 성공을 거둠과 동시에 가장 중요한 미국 작가 중 한 명으로 평가받게 된다. 필생의 대작이 될 거라 공언했던『응답받은 기도』를 마치지 못하고, 1984년 8월 26일 로스앤젤레스에서 정맥염과 각종 약물 중독의 합병증 때문에 생긴 간질환으로 사망했다.